尽管如此，女性的配偶选择可能还是对男性身体的一个主要特征的进化起到了决定性作用，即阴茎。我们可能不会把这个关键部位当作“装饰器官”，但就像女性的乳房一样，男性的阴茎在进化过程中，同时受到了自然选择和性选择过程的影响，所以我们有必要搞清楚哪些特征是通过哪种机制进化来的。
达尔文也曾试图区分自然选择和性选择对个体身体部位的影响。比如，某些雄性甲壳纲动物在交配过程中专门用来抓住雌性的执握肢究竟是自然选择的结果，还是性选择的结果。达尔文认为，如果某个器官的功能是繁殖过程必需的，就会在自然选择的推动下进化。然而，同一种器官通过交配竞争或配偶选择衍生出的任何特征，都是在性选择的推动下进化来的。
人类阴茎是体现这两种进化机制同时作用的极好例子。考虑到哺乳动物体内受精的事实，我们知道阴茎对繁殖过程来说是绝对必要的。因此，人类阴茎的存在和保留可以单纯地归因于自然选择。但是，人类阴茎形态上的多种特征已经超出了交配和受精所需，所以很有可能也受到了性选择的影响。
在灵长类动物中，阴茎是最具多样性的器官之一，不同物种阴茎的长度、宽度、厚度、形状、表面纹理和细节都存在根本性差异。而且，所有的变体都超出了繁殖所需。那么，为什么不同的物种会进化出差别如此巨大的阴茎呢？
当然，在这里我主要关注的是人类阴茎。不管用哪一种标准来衡量，人类的阴茎都有很多需要解释的地方。尽管人类的体型介于大猩猩和黑猩猩之间，但阴茎的绝对尺寸和相对尺寸都比其他类人猿大得多。大猩猩阴茎勃起时有1.5英寸长；黑猩猩阴茎勃起时有3英寸长，而且又细又光滑，顶端很尖；人类阴茎勃起时平均长约6英寸，比其他类人猿的阴茎更长也更粗。人类阴茎的另一个特点是尖端有明显的球状龟头和冠状脊，虽然其他灵长类动物也有类似的结构，但非洲猿却没有。我们还应该注意到，与更大、更复杂的人类阴茎形成鲜明对比的是，人类睾丸的相对尺寸和绝对尺寸都比我们的近亲黑猩猩小。
贾雷德·戴蒙德在《第三种黑猩猩》（The Third Chimpanzee）中，用一幅令人难忘的漫画描绘了雄性大猩猩、黑猩猩和人类“在彼此眼中的样子”，以及三者在生殖器上的差异。漫画中的大猩猩在一个很大的圆圈里，但睾丸很小，阴茎更小。黑猩猩的体型虽然小得多，但有巨大的睾丸和很小的阴茎。人类的体型介于大猩猩和黑猩猩之间，但睾丸很小而阴茎很大。这种生殖器特征的组合体是在每个物种不同来源的性选择的驱动下进化来的。因此，这些变化讲述了阴茎形态的动态进化史，对此可以有多种解释，有些解释比其他解释更为合理。
睾丸和阴茎的大小常被视为在雄性间精子竞争的推动下进化的结果。根据这种假设，当雌性有多个配偶时，雄性为了在竞争中胜出，就会在性选择的驱动下产生更多精子，从而使睾丸变大。黑猩猩繁育体系的特征是多次交配的情况普遍存在，精子竞争激烈，因此雄性黑猩猩的睾丸很大。大猩猩繁育体系的特征是雄性控制着一群有繁殖能力的雌性，几乎不存在精子竞争，或者说雌性选择配偶的机会很少，因此雄性大猩猩的睾丸很小。
人类的大阴茎也被解释为精子竞争驱动进化的产物。因为阴茎越大，精子在性交过程中被释放出来时就越接近卵细胞，受精的概率也越大，或者说理论上是这样的。同样地，人类阴茎突出的龟头和冠状脊的作用被解释为，清理其他男性在女性阴道中留下的精子。进化心理学家戈登·盖洛普（Gordon Gallup）及其同事在实验中利用各种形状的人工阴茎、一个人造阴道（都是从好莱坞爱乐奇情趣用品商店购买的）以及用水和玉米淀粉制成的人造精液验证了这一假说。果然，有突出龟头和冠状脊的人造阴茎比表面平整光滑的人造阴茎能把更多的人造精液挤出人造阴道。人类阴茎是移除精子的工具这一假说得到了证实。
遗憾的是，为了解释人类阴茎大小和形状的进化而提出的移除精子假说与生命之树展现的情况完全不相符。自我们与黑猩猩的共同祖先生活的时期以来，人类的睾丸就一直在朝着变小的方向进化，这个事实告诉我们男性之间的精子竞争也在减少。因此，那些用精子竞争和移除机制来解释人类阴茎进化过程的理论，实际上是在解决一个随着时间的推移而变得越来越不重要的进化问题。如果顶端有突出球状物的更大阴茎可以移除之前其他雄性的精子，那么黑猩猩为什么没有进化出这样的结构呢？用阴茎移除其他雄性留下的精液，应该是一种与审美无关的基本生理机能，如此简单的物理机制应该在所有参与精子竞争的灵长类动物中得到广泛应用。就像雀鸟的喙一样，很多灵长类动物也应该趋同进化出能发挥相同作用的类似器官。那么，为什么尽管黑猩猩的精子竞争很激烈，但它们的阴茎却又小又细（尺寸和人类的小拇指差不多），而且是表面光滑的锥形呢？显然，阐述人类生殖器进化过程的精子竞争论与人类的灵长类近亲的情况并不相符。
那么，当我们需要“诚实阴茎”假说的时候，它们在哪里呢？说来奇怪，进化心理学家并没有热切地接受阴茎大小能真实反映男性素质这一观点。尽管女性身体的几乎每一个可感知的特征（腰臀比、乳房大小和对称性，以及面部对称性和女性化程度等），都作为反映女性遗传素质和配偶价值的潜在指标被详细地研究过，但非常重要的人类阴茎却没有受到这样的关注。或许男性进化心理学家不愿意像研究女性身体那样仔细检查自己的身体结构，又或许他们缺乏证实自己观点的勇气？
当然，我们很难想象人类阴茎的尺寸居然是反映身体素质的一个指标。毕竟，在松弛的状态下，人类阴茎的平均重量只有4.3盎司（约121.9克），即使尺寸增长一倍，也不会是一项代价高昂的投入，或者成为扎哈维所谓的“不利条件”，因为它仍然只占人类体重的很小一部分。如果阴茎是由动物很难获取的、罕见且有限的材料制成的，那么尺寸的增大或许能反映个体的优良素质。但是，阴茎并不包含任何特殊的成分，而只有结缔组织、血管、皮肤和大量的神经。而且，更大的阴茎也不存在难以控制的问题，没有证据证明勃起功能障碍在阴茎较大的男性中更常见。
尽管进化心理学家普遍对阴茎缺乏研究兴趣，但我们会看到，人类阴茎的一个特征至少已经吸引了一位倡导“诚实指标”的理论家，而且这种特征与人类阴茎的另一项生物创新有关。男性与其他雄性灵长类动物的显著差异在于，前者没有阴茎骨（baculum或os priapi），阴茎骨是哺乳动物阴茎中的骨头。
阴茎骨被视为“所有骨头中最多变的”。雄性海象（walrus，拉丁名为Odobenus rosmarus）的阴茎骨是最大的，有点儿像用象牙制成的警棍。再举一个体现阴茎骨多样化的例子，许多松鼠的阴茎骨顶端是铲状的，还有复杂而清晰的尖齿，就像微型世界里用来吃意大利面的勺子一样。
图8–3 （上图）雄性海象、（左下图）雄性浣熊（raccoon，拉丁名为Procyon lotor）和（右下图）雪斑地鼠（spotted ground squirrel，拉丁名为Xerospermophilus spilosoma）的不同阴茎骨
